Jack Miller dorastał w Townsville w stanie Queensland, gdzie od ósmego roku życia doskonalił swoje umiejętności na motocyklach terenowych. Ścigał się w Australii i Europie, zdobywając w 2011 roku tytuł mistrza Niemiec w klasie 125 cm3 IDM. W 2015 roku przeszedł do MotoGP, gdzie jako zawodnik Hondy zaskoczył wszystkich, wygrywając Dutch TT 2016 – rzadkie zwycięstwo satelity.

Jego kariera nabrała tempa po przejściu do fabrycznego zespołu Ducati w 2021 roku, gdzie odniósł dwa zwycięstwa (w Jerez i Le Mans) i zajął najlepsze w karierze czwarte miejsce w mistrzostwach. Znany ze stalowych nerwów, Miller nadal zdobywał podium i odniósł czwarte zwycięstwo w klasie królewskiej podczas GP Japonii w 2022 roku.

W 2023 roku dołączył do Red Bull KTM Factory Racing, a następnie w 2025 roku przeniósł się do Prima Pramac Yamaha. Ma również wystartować w prestiżowym wyścigu 8 godzin Suzuka dla fabrycznego zespołu Yamahy. Jack, który od początku swojej kariery jest zawodnikiem Alpinestars, ufa sprzętowi tej marki, zapewniającemu najwyższą wydajność i ochronę.